«Война полов» у млекопитающих: стратегии самца, самки и детёныша

[wolf_kitses]

М.А.Потапов, В.И.Евсиков

«…Возникающая при половом размножении дифференциация полов приводит к эволюционному конфликту между ними. Самцы в большинстве случаев заинтересованы в том, чтобы оставить побольше потомков, но уйти от ответственности перед ними, самки же, на которых забота о потомстве ложится естественным образом, стремятся разделить ее с самцами. У млекопитающих, крайне несклонных к моногамии (в этом «грехе» замечено чуть больше десятка видов, в основном - обезьяны), надежды самок не слишком оправданы (хотя самец может осуществлять охрану остальных членов репродуктивной ячейки от всякого рода посягательств). Однако самка, как представитель своего пола, имеет возможность «отыграться». Ее преимущество состоит в том, что именно она реально осуществляет брачный выбор [8]. Действительно, самка может либо спровоцировать приглянувшегося самца на совокупление с нею [24, 55], либо уклониться от спаривания с неугодными претендентами, спрятавшись [56] или отказавшись принять в нужный момент приемлемую позу [57]. Наконец, нет гарантий, что самка забеременеет в случае вероятного насилия, так как необходимым условием нормальной беременности (во всяком случае, у грызунов) является достижение в результате контакта с самцом (или его запахом) физиологического уровня пролактина, достаточного для осуществления им лютеотропного действия [58] - поддержания полноценного функционирования желтых тел, нарабатывающих прогестерон.

Стоит кратко остановиться на роли пролактина (ПРЛ) в размножении (на примере грызунов). Известно, что этот древнейший белковый гормон позвоночных выполняет многочисленные биологические функции [58-60]. В названии ПРЛ отражена лишь одна из них - стимуляция секреции молока лактирующей самкой в ответ на сигналы, поступающие от сосунков. Известно также, что он влияет на материнское и гнездостроительное поведение самок, что дало ему право носить еще одно название: «гормон материнской любви» [59]. Однако многое говорит о том, что ПРЛ можно было бы назвать гормоном не только материнской, но любви вообще.

Действительно, давно установлено, что ПРЛ курирует весь цикл размножения самок, начиная с ольфакторного знакомства с потенциальным половым партнером, присутствие которого вызывает у них эффект ускорения эстрального цикла [61], сопровождающегося, наряду с другими гормональными сдвигами, ростом уровня ПРЛ [62]. Помещение уже осемененных самок в общество нового партнера, генотипически отличного от первого (причем даже конгенного к нему по аллелям MHC [63]), либо предъявление его запахового стимула приводит к подавлению секреции ПРЛ [64] и соответственной инволюции желтых тел [65], за которой следует блок беременности [66] и восстановление эстральной циклики. Присутствие же «своего» самца или стимуляция со стороны сосунков (в случае оплодотворения лактирующей самки) поддерживают уровень ПРЛ и сохраняют беременность [65].

В период лактации ПРЛ, наряду с упомянутой регуляцией секреции молока, играет ключевую роль в синтезе материнского феромона-аттрактанта, известного у крыс [67], мышей [68], других видов грызунов [69, 70] и участвующего в процессах миелинизации ЦНС и формирования механизмов иммунорезистентности детенышей [71]. Падение уровня ПРЛ и прекращение синтеза материнского феромона совпадают с окончанием молочного вскармливания. При этом прекращается ингибирующее действие ПРЛ на овуляторную цикличность [59], и самка становится вновь способной к оплодотворению.

В описанной выше «мышиной» модели наблюдаемые отличия между самками С57 и BALB по способности модифицировать состав молока в зависимости от того, была ли предшествующая беременность син- или аллогенной, могут быть связаны и с особенностями циркулирования ПРЛ как гормона, отвечающего за секрецию и качественный состав молока [59]. Исходя из предположения о том, что в таком случае можно ожидать эффекты ПРЛ на материнское поведение, мы изучали на группах самок BALB и С57, родивших чистолинейное либо гибридное потомство, компоненты материнской заботы в специальных тестах [72], проведенных на 2-3-й день от родов. Самку отсаживали от детей, а затем выводок помещали в наиболее удаленный от гнезда угол клетки (на расстояние около 20 см). Начало 10-минутного теста засекали с момента возвращения самки в гнездо. Время, которое тратит самка на перетаскивание в гнездо первого из удаленных из него детенышей, предопределено генотипически. хорошо коррелирует с выживаемостью детенышей в выводке [72] и отражает достоинства самок как матерей. В наших опытах также выявлены очевидные генотипические различия по этому показателю, однако модифицирующего влияния типа предшествующей беременности на материнское поведение самок С57 не обнаружено, в то время как самки BALB, родившие гибридов, тратили меньшее время на транспортировку детеныша в гнездо (выказывая тем самым большую меру материнской заботы), чем контрольные самки той же линии (рис.3).

Интересно, кстати, отметить, что и у самцов содержание ПРЛ («гормона любви») достаточно высоко, однако его функциональная роль до конца не выяснена. Известно, что ПРЛ участвует в регуляции стероидогенеза и сперматогенеза и, возможно, родительского и сексуального поведения. Во всяком случае, при фармакологическом снижении уровня циркулирующего ПРЛ у самцов пенсильванской полевки напрочь терялся интерес к самочьим запаховым меткам [73]. Весьма любопытна динамика ПРЛ у самцов мышей при репродуктивном взаимодействии с самкой. Стремительный (в течение 2-3 минут) специфический подъем ПРЛ, за которым следует столь же крутой спад, сопровождает завершающую стадию копуляции - эякуляцию [74]. Не является ли это свидетельством скоротечности мужской любви и оправданием постоянной неуспокоенности самцов на достигнутом?

Социальное доминирование

На самом деле, основной репродуктивной проблемой для самцов полигинных видов является вступление в связь с наибольшим возможным числом самок (причем в условиях конкуренции со стороны других самцов), что обеспечивает отцовство по отношению к большему числу потомков и максимизирует приспособленность [57]. Такая полигиния в соответствии с правилом Бэйтмана [75] приводит к появлению малого числа преуспевающих самцов и значительно большего числа не добившихся успеха, что отличает самцов от почти поголовно участвующих в размножении самок. Именно это является эволюционной платой самцов как пола за право участия в репродукции.

В результате комплексного генетико-экологического мониторинга популяции водяной полевки [76] выяснилось, в частности, что для самцов этой природной популяции проблема их функциональной численной избыточности усугублена еще и фактическим численным преобладанием (2-3-кратным) над самками в начале репродуктивного сезона (в мае) почти во все годы наблюдений [77]. Связано это с тем, что самки участвуют в размножении в предшествующий год (в год своего рождения) и, позже выселяясь в зимовочные стации, не успевают подготовиться к зиме и хуже ее переживают. Такое неблагоприятное для самцов соотношение полов, складывающееся в начале сезона размножения, чрезвычайно обостряет межсамцовую конкуренцию в годы высокой популяционной плотности (а амплитуда «волн жизни» [78] в данной популяции экстремальна [76]) и понуждает к установлению жесткой структуры иерархических отношений [79]. Об остроте конкуренции самцов за право участия в размножении свидетельствует соответствие динамики среднего числа ран на их шкурках динамике численности популяции [76, 79].

Действие правила Бэйтмана накладывает неизгладимый отпечаток на весь образ жизни и приоритеты самцов. При экспериментальном повышении энергонагрузки на фуражировку показано, что у самок мышей пищевая мотивация преобладает над репродуктивной [80]; они будто стремятся сберечь свой воспроизводительный потенциал популяции до лучших времен. Половая же мотивация репродуктивно-активных самцов угасает только вместе с ними. В природных условиях на популяции водяной полевки подтверждается гипотеза Остфелда [81], гласящая, что тип пространственного размещения самок определяется распределением кормового, а самцов - репродуктивного ресурса. Действительно, самки этого вида территориальны, а самцы устанавливают систему доминирования, причем наиболее крупные самцы (а вес тела, наряду с такими показателями, как степень развития семенников и препуциальных желез, является важнейшим предиктором их социального ранга), оттеснив конкурентов, контролируют репродуктивный ресурс, то есть ближе располагаются к самкам [76, 79].

С утверждением о большой энергетической стоимости размножения для самок млекопитающих не поспоришь, однако судьба самцов куда драматичнее, а репродуктивный успех гораздо более изменчив и непредсказуем. Даже те самцы, которые выстояли в напряженном агрессивном соперничестве с другими, вынуждены лишь уповать на благосклонность самок. Но они не были бы «сильным» полом, если бы безропотно ждали своей участи. Оправданной стратегией самцов при условии достижения доминирующего положения становится патрулирование репродуктивного ресурса [79] и лишение самок уж если не права выбора, то выбора самого по себе. Расчет состоит в том, что чем больше будет экспозиция перед самкой самца-доминанта, тем больше ее мнение при оценке его приспособительных достоинств будет склоняться в его пользу [57].

Нельзя, однако, думать, что самец делает ставку только на грубую силу, а в оценке самки как партнерши ориентируется, как принято считать, лишь на стадию ее овуляторного цикла. Ему, как шахматисту, приходится просчитывать ходы «соперника». Так, например, самцу просто невыгодно рассчитывать на успех у самки, состоящей с ним в кровном (антигенно зарегистрированном) родстве. Этим объясняются феноменальные способности самцов мышей к распознаванию запаховых различий между конгенными линиями самок, зачастую превосходящие способности последних [21, 82]. В опытах по перекрестному воспитанию в конгенных линиях выяснилось, что у самцов в большей мере, чем у самок действует и дублирующая система распознавания родичей, связанная с импринтингом их запаха [82, 83]. Это и понятно, ведь самка рискует потерять меньшую долю приспособленности, подчас выбирая родственного самца при условии наличия у него прочих достоинств.

«Прокрустово ложе» плодовитости

Увы, самка, чье участие в размножении не подлежит сомнению и чье решение при формировании брачной пары оказывается главным, обладает не слишком большими резервами в регуляции своей приспособленности. Речь идет об эволюционно сложившейся большой гомеостазированности плодовитости - основного орудия самок в оптимизации своего размножения [84-86]. Общебиологическое значение консервативности репродуктивной функции понятно, однако она входит в конфликт с интересами отдельных особей. Находясь в «прокрустовом ложе» собственной фактической плодовитости и не имея возможности слишком увеличить ее без снижения жизнеспособности (своей и/или потомков), самка многоплодного вида млекопитающих может предпринять следующую феноменальную авантюру, возможность которой предсказана Трайверсом и Уиллардом [87], - несколько снизить плодовитость (число рожденных в помете детенышей), скорректировав при этом соотношение полов в пользу преобладания самцов; увеличить в результате сбереженного энергоресурса свой материнский вклад (в пересчете на одного детеныша) в выращивание такого выводка и получить в итоге крупных и конкурентоспособных сыновей [88]. Физическое состояние, в том числе размер тела и физиологически скоррелированные с ним морфологические показатели развития гонад и препуциальных желез являются важнейшими интегральными показателями приспособленности самцов, ибо, как уже указывалось, в большой степени гарантируют им занятие доминирующего положения в сообществе и контроль репродуктивного ресурса [76, 79]. Так как репродуктивный вклад такого конкурентоспособного самца может значительно превышать таковой любой самки, его мать может таким образом («просчитав» свои шансы на два хода вперед) получить решительное эволюционное преимущество, правда, - через поколение.

Разумеется, это не единственный путь повышения приспособленности самки, и пользуются им не все. Нами показано, что такой путь возможен в случае, если самка выберет не лучшего самца, поскольку сдвиг в соотношении полов в выводке водяных полевок в пользу самцов, приводящий к описанным событиям, наблюдается при покрытии самок самцами субдоминантного ранга [88]. Кстати, это является и возможным путем повышения репродуктивного успеха таких самцов.

Поскольку вес тепа самки и ее способность воспитать относительно большее число потомков (читай, фактическая плодовитость) - показатели сопряженные, наиболее крупные и жизнеспособные самки (водяной полевки) в выборе полового партнера могут решительным образом ориентироваться на его социальный ранг, больший вес и тому подобные андрогенозависимые характеристики. Такие самцы, благодаря большей половой активности, вызывают у самок большее число овуляций (водяная полевка относится к видам с индуцированной овуляцией), а это приводит к почти 20%-й прибавке в величине рожденного выводка (практически на одного детеныша) [88]. Имея «хорошую наследственность», сыновья самцов-доминантов сами становятся доминантами в 60% случаев [76].

Иногда исследователи не могут определить, на чем основывала свой выбор самка. Но если взять в качестве характеристики самца его привлекательность как таковую, определенную в тестах на предпочтение со стороны самок, оказывается, что при размножении самок с такими самцами наблюдается самый большой из возможных материнский вклад в потомство (с риском снизить собственную жизнеспособность): без уменьшения размера выводка самка обеспечивает не только больший вес детей при рождении (а значит факторы, индуцированные привлекательностью самца, начинают действовать внутриутробно; рис. 4), но и большую скорость роста в период молочного вскармливания и меньший постнатальный отход по сравнению с самками, покрытыми самцами, не попавшими в категорию предпочитаемых [89]. Возникает парадоксальная ситуация. При численном избытке самцов тех из них, кто достоин внимания самок, может оказаться недостаточно, что может привести к возникновению соперничества между самками за обладание «лучшим» самцом.

Генетическая структура популяции

В природе, особенно при изучении мелких млекопитающих, трудно распознать, как и на каких основаниях осуществляются процессы формирования репродуктивных пар. Дорогостоящие способы определения отцовства не всегда бывают доступны исследователю и не дают возможности для сбора достаточно представительного материала. Однако лабораторные работы по выявлению характеристик самцов, по которым может складываться мнение о них самок [88, 90], а также анализ взаимного пространственного расположения особей, при отлове которых (или «бесконтактно») удается изучить их этологические и морфофизиологические характеристики [79], позволяют выявить предикторы их приспособленности. Так, для самцов ими могут быть уже упомянутые статус доминирования, агрессивность, морфологические показатели репродуктивного состояния (гонады, семенные пузырьки и препуциальные железы для грызунов). Эти характеристики являются одновременно и показателями конкурентоспособности и репродуктивной активности самцов, а также теми маркерами, по которым самка делает свой выбор.

С использованием этих знаний нам удалось разгадать причины перестроек генетической структуры популяции водяной полевки [76]. Подчеркнем, что именно действующие на популяцию на определенных фазах динамики численности стрессирующие воздействия приводили к дифференциации особей разных генотипов (гомо- и гетерозиготных по гену, гомологичному Agouti, определяющему основной тон окраски) по приспособительно важным признакам: весу тела и социальному доминированию самцов. Причем в весенние месяцы (то есть после действия на популяцию тяжелых условий зимовки) эти отличия были выражены наиболее отчетливо [76], что хорошо согласуется с полученными нами прежде данными о дифференцирующем влиянии длительной холодовой экспозиции на физиологическое состояние и агрессивность мышей все тех же линий С57 и BALB [91]. Изменения адаптивной ценности генотипов в многолетней истории популяции водяной полевки, сопровождающейся изменениями силы действия внешнесредовых стрессоров, скоррелированы с изменениями генетической структуры популяции по признаку основного тона окраски [76].

Приведем еще один яркий пример. Изучаемая популяция водяных полевок полиморфна также по признаку белой пятнистости (то есть по наличию/отсутствию на голове, хвосте и других частях тела белых отметин). Анализ многолетних данных позволил установить, что колебания частоты встречаемости пятнистых особей положительно коррелируют с межгодовыми изменениями уровня стрессированности зверьков, оцененной по интегральному показателю, учитывающему, в частности, концентрации свободных жирных кислот и глюкокортикоидов в крови [92] (рис. 5). Выяснено, что в годы наиболее значительного влияния на популяцию стрессирующих факторов пятнистые самцы демонстрируют большую стрессоустойчивость и имеют большую массу тела, семенников и препуциальных желез по сравнению с непятнистыми самцами (рис. 6). Отличия по этим характеристикам-предикторам приспособленности и определяют относительный репродуктивный успех пятнистых и непятнистых особей, что отражается в изменении генетической структуры следующего поколения [93]. Тем самым получены новые подтверждения представлениям Д.К. Беляева о существенной роли механизмов стресса в адаптивных и микроэволюционных преобразованиях популяций животных [94-97]. Д.К. Беляев [98, 99, С. 49] писал, что «... стресс вскрывает внутрипопуляционную генетическую изменчивость, а селективная ценность животных разных генотипов в условиях нормы и стресса оказывается неодинаковой». Разумеется, действие стресса как фактора, дифференцирующего генотипы по их приспособленности, не является единственно возможным. По настоящему интригующими могут быть события на геномном уровне, происходящие при освоении видом новых стрессоров или при необычно большом напряжении обычных стрессоров [100].

Но может ли дестабилизирующее действие отбора, о котором говорил Д.К. Беляев и которое он наблюдал вместе со своими учениками при доместикации лисиц [7, 97] и ряда других видов, реализоваться в природе? Тот знаменательный факт, что именно интегрирующие системы онтогенеза, на которые с прозорливостью указал Д.К. Беляев: поведение и гормональная система, являются самыми чувствительными к изменению внешнесредовых условий и в то же время - наиболее существенными при формировании брачных предпочтений [88, 90, 101], дает основания полагать, что животные могут сами осуществлять генетико-эволюционные перестройки своих популяций и видов с не меньшей эффективностью, чем та, которая наблюдается при их разведении под контролем человека.

Стратегия потомков

Вследствие обширности затронутой темы (и ограниченности объема публикации), мы кратко выскажемся только по поводу проблемы, более подробно освещенной нами в докладе на конференции [1]. Речь идет о роли и стратегии младшего члена репродуктивной триады «самец-самка-потомок» в становлении своей, а значит, и родительской приспособленности. Действительно, качество потомства определяет эволюционный успех родителей в данном цикле воспроизводства [1]. Мать и потомки в период беременности и лактации являют нерасторжимо единую систему, а адаптивные свойства представителей следующего поколения складываются в зависимости от условий их пре- и постнатального развития. Эволюционно оправданной стратегией потомков в условиях полной физиологической зависимости от матери является поддержание с ней «диалога» [1] через посредство подаваемых сигналов о своем существовании, состоянии, потребностях.

Одним из первых таких сигналов является экспрессия антигенов гистосовместимости на клеточных стенках зародыша, предтечей которых являются отцовские антигены, несомые спермиями, что вторгаются в половой тракт самки. Возможно, будущий иммунологический статус плода, существующего пока лишь в качестве «замысла», складывается в процессе отбора спермиев (в зависимости от наличия у них антигенных отличий от женского организма) еще на стадии оплодотворения яйца [38]. Но эти «гонцы» несут информацию и об отце, а значит, в определенной степени, и о перспективах развития потомков, поскольку даже социальный ранг отца отражается, в частности, на подвижности спермиев [102].

В период лактации сигналами, подаваемыми детенышами, служат их голодный плач и акт сосания, стимулирующие секрецию ПРЛ, а значит, и выработку молока и поддержание материнской заботы. В случае слишком малого помета (у многоплодных видов) или низкой интенсивности сосания ослабленных (или слишком мелких) детенышей уровень сигнала может оказаться недостаточным для поддержания любви матери, что служит одной из причин высокой смертности такого эволюционно малоперспективного потомства [86]. И наоборот, хороший уровень сигнала гарантирует потомку больший материнский вклад в его развитие. Как раз это является одним из механизмов «самоподдержания» гетерозиса крупных от рождения гибридов в постнатальный период, а также объясняет, почему иногда складывается впечатление, что детеныши растут как бы «сами по себе» (мелкие - медленно, крупные - быстро) [89]. Интересной формой обмена сигналами лактирующей самки и детеныша является взаимная копрофагия, в результате которой регулируется метаболизм ПРЛ, участвующего в снабжении детенышей необходимыми для процесса миелинизации ЦНС жирными кислотами [71].

Приходит день, когда потомок перестает зависеть от матери и, подав ей последний сигнал («прощальный поцелуй»), отправляется в опасный и непредсказуемый путь, чтобы самому предстать перед судом отбора. Став однажды сам одним из родителей, «потомок» замыкает очередной виток вечного течения жизни... Так что же вначале - курица или яйцо? Или, может быть, некто третий («петух», то есть самец)? Действительно, именно самец, стоящий до поры несколько в стороне, дает в нужный момент импульс этой вечной карусели Жизни. Как ни странно, именно этот «приходящий» член репродуктивной триады цементирует ее, возбудив любовь самки, которую она - часто «неразделенной» - переносит на свое (и его) потомство...»

http://www.ethology.ru/library/?id=128

(статья в сборнике «Современные концепции эволюционной генетики», ред.В.К. Шумный, А.Л. Маркель)

P.S. Мне тут важны две вещи. Во-первых, в фенотипе отражается и влияет на оптимальный подбор партнёров, именно индивидуальность, а не «качество» особи, и поддерживается отбором поиск «подходящего» партнёра и устойчивые отношения с ним, а не поиск «лучшиего» и/или максимизация копуляций. Во-вторых, отражение соответствующей индивидуальности в фенотипе, которое у млекопитающих идёт через ольфакторный канал, у воробьиных птиц выражается в структуре песни самца, у неворобьиных - в ритуализированных демонстрациях обоих полов при взаимном сближении партнёров. Отсюда такая сильная вариабельность демонстраций по параметру стереотипности исполнения и состава стереотипов.