про вибрационные сигналы древесных лягушек
Чувствительность к вибрациям, распространяющимся по субстрату, среди животных распространена очень широко. Однако в сравнении с другими сенсорными модальностями, о коммуникативном использовании вибрационных сигналов и направленном «перестукивании» особей с целью ухаживания или угрозы известно очень и очень мало (за некоторым исключением слепышей и других подземных млекопитающих).
Для насекомых, проживающих на растениях, вибрации, по всей видимости столь же важны, как и звук. Разнообразные позвоночные, обитающие в ветвях деревьях, и особенно мелкие, подавляющим большинством своих телодвижений вызывают вибрации субстрата, акустическая форма которых более-менее точно связана со спецификой движения, особенно если последнее стереотипно и включает в себя сотрясения субстрата или удар по нему как одну из составляющих.
Однако до сих пор не было известно, используются ли эти вибрации в коммуникативном отношении и, главное, продуцируются ли они направленно животными для коммуникативных целей (и, следовательно, исполняются не менее стереотипно, чем демонстрации, оказывают ли на партнёра действие, сходное с демонстрациями)? Сегодня благодаря исследованию Michael S. Calduell с соавторами (опубликовано в Current Biology), на эти вопросы можно ответить положительно. По крайней мере для одного вида древесных лягушек - красноглазой квакши Agalychnis callidryas. Территориальные самцы этого вида используют вибрационные сигналы (tremulation), самостоятельно или вместе с акустическими, для угрозы сопернику во время борьбы за самку, которая происходит высоко в кроне, на ветвях деревьев.
Красноглазая квакша - ночной вид, образующий самцовые агрегации в кронах деревьев над прудами во влажных тропических лесах Мезоамерики. Собравшиеся самцы охраняют территории, с которых подают брачный крик (calling site), размером как минимум 0,5 м в поперечнике. Самки привлекаются рекламным криком «chack», но одновременно с ним самцы издают стаккато «chuchle»-криков, по всей видимости для подчёркивания границ охраняемой территории, чтобы «сделать их видимыми» для других самцов.
Территории находятся над прудами, куда самки мечут икру. Самцы в целом привязаны к своим территориям, посещают их каждую ночь, в крайнем случае сдвигаются не более чем на несколько метров. Защита территорий яростная, но связанные с ней визуальные демонстрации слабо ритуализованы: можно выделить несколько нечётких элементов, плавно переходящих друг в друга и выполняемых в манере, общей с другими близкими видами. Обычно самцы используют территориальный «chuckle» крик, но когда оппонент приближается менее чем на 2 м, и оспаривают друг у друга конкретную веточку, наблюдаются только «брыкания», «дрожательные демонстрации» в сочетании с «половинным chuckle».
Привлечённые самки обычно спариваются с одним самцом, то поскольку их территории расположены тесно, встречается и множественный амплексус, и множественное отцовство, и становится насущной коммуникативной задачей эффективность агрессии самца в амплексусе против «холостого» соседнего самца, привлечённого данным спариванием с соседней территории.
Во время подобных схваток за привлечённую самку, самцы издают «chuckle»-крик, также как и при охране территориальных границ, и одновременно с ним производят демонстрацию, которая вызывает специфическую вибрацию субстрата. Последовательные этапы демонстрации показаны на рис.1А1-А3. Сперва самец приподнимает тело от субстрата; затем он быстро «приседает и выпрямляется» на задних конечностях, тогда как передние остаются примерно в прежнем положении. Соответственно, концы задних ног ритмично постукивают по субстрату, продуцируя тот самый вибрационный сигнал (рис.1С).
Эта вибрация оказывается высоко стереотипной (более стереотипной, чем сопряжённая с ним акустическая демонстрация и производящие её телодвижения квакши - рис.1D), и может быть использована как агрессивный сигнал. В работе было показано, что да, соответствующие специфические вибрации направленно продуцируются с целью подачи сигналов, и однозначно воспринимаются реципиентом как сигнал об уровне агрессивности противника, показывающий его готовность бороться и тем самым позволяющий прогнозировать исход взаимодействия.
Для этого взаимодействия квакш друг с другом наблюдали при красном свете или в камерах, пропускающих инфракрасные лучи, для минимизации беспокойства животных. Предыдущие исследования, проводившиеся при освещении широким спектром, показывали, что самцы агрессивны друг к другу только в присутствии самок. Однако авторы работы обнаружили, что взаимная агрессия самцов связана с территорией и достаточно независима от присутствия самок. Самцы наскакивают друг на друга или направленно движутся навстречу противнику, стараясь его заместить и вытеснить. При этом они издают агрессивную вокализацию, включая «chuckle»-крики высокой и низкой амплитуды, а также низкоамплитудный крик «chack» (впредь именуемый «половинным chacks»).
Одновременно с этим они издают вибрационные сигналы: как сопряжённо с криками, адресованными противнику, так и автономно. Вибрации могут быть адресованы как одиночному самцу, так и самцу в амплексусе. При этом сигнализирующий самец располагается значимо ближе к противнику (0,14±0,09 м), чем самцы, не взаимодействующие друг с другом (1,17±0,78 м; U=38.5; P<0.001).
Изредка взаимодействия дополняются слабым отведением задних конечностей в сторону, и отталкиванием ими оппонента, как бы брыкаясь. Это напоминает аналогичные телодвижения, описанные в агрессивном контексте у других бесхвостых земноводных.
Эскалация агрессивных взаимодействий ведёт к тому, что обмен криками/вибрациями перерастает в силовую борьбу, когда квакша пытается столкнуть противника корпусом. Во взаимодействии может быть от 4 до 12 раундов силовой борьбы, перемежающихся обменом сигналами.
Во время раундов самцы издают ранее не описанный «стонущий» сигнал, и, что является типичным релизером у всех бесхвостых амфибий, мелко вибрируют боками и издают низкие клохтающие звуки. Проигрывающий самец или покидает растение, или замолкает и сидит неподвижно, время от времени распластываясь по субстрату. Победитель обычно возобновляет рекламные крики сразу после того, как оппонент покорится. Некоторые самцы возвращаются к отдельным «chuckle»-крикам или вибрациям. В трёх случаях силовая борьба длилась более 4 ч, что полностью исключало копуляцию в данную ночь. Поэтому в данной социальной системе высока потребность в сигнале, который «показывал» бы уровень агрессии и/или способность бороться, что эффективно предотвращало бы «срыв» взаимодействия в непродуктивную силовую борьбу.
В 2-х случаях наблюдали издавание вибрационных сигналов у самок в амплексусе, адресованных самцу-нарушителю спаривания, вышеописанное «брыкание задними конечностями» было вполне обычно у самок в отношении чужих самцов. В предшествующих наблюдениях, проведённых при белом свете, подобные формы поведения у самок не выявлялись.
Для построения этограммы красноглазых квакш было проведено 38 ссаживаний самцов на нейтральной территории (развившихся в полноценные агрессивные взаимодействия). Кричащих самцов брали с разных участков агрегации, а затем одновременно сажали на одну ветку. Демонстрации, крики и вибрации лягушек регистрировали вплоть до того момента, пока один самец не побежит, или не замолкнет в распластанной позе более чем на 5 мин., тогда как второй - победитель - возобновляет рекламные крики.
Кричащие самцы нетерпимы к другим самцам на той же самой ветке. В ответ на ссаживание они развёртывают полный репертуар агрессивных демонстраций (тот же, что наблюдается в естественных условиях), в 31 из 38 конфликтов квакши дошли до рестлинга. Длительность взаимодействий очень сильно варьирует (18.1±15.4 мин, пределы 0,9-56,0 мин). Однако во всех случаях победитель продуцирует больше криков и больше вибрационных сигналов, чем побеждённый (рис.2), при этом исходная позиция соответствующих самцов (выше или ниже сидит он на ветке, чем побеждённый) не влияет ни на эти различия, ни на исход конфликта. Не влияют и соотносительные размеры того и другого, с исходом взаимодействий коррелирует только асимметрия в сигнальной продукции.
Далее, победитель издаёт вибрации в течение большего %% времени конфликта, чем побеждённый, его вибрации продолжительней, и он же с большей вероятностью издаёт «самую последнюю» вибрацию в конфликте, после которой становится явственным его исход. Однако частотные характеристики вибраций оказались общими у победителей и побеждённых, что и позволяет определить их как «общий» агрессивный сигнал, в равной мере используемый всеми особями, но с разной эффективностью (по которой и определяется победитель)..
Как уже говорилось, специфические для агрессии пульсы вибраций высоко стереотипны по форме и распространяются по субстрату без искажений как минимум на 1,5 м. Вибрация представляет собой тональный сигнал со средней фундаментальной частотой 12,13±1,93 Гц и средней доминантной частотой 13,28±3,52 Гц. Иногда самцы вибрируют только одной ногой, поднимая её над веткой, но это не меняет спектральной картины сигнала. Частота вибрационных сигналов всегда значимо выше частоты вибраций веток, возникающих от ветра и других физических потрясений (2,53±1,10 Гц), что делает сигнал хорошо выделимым из естественных звуков.
Доминантная частота вибраций самцов-победителей несколько зависит от их относительного размера. Те самцы, которые меньше побеждённого, или приближаются к нему по размерам «снизу», издают вибрации с несколько более высокой доминантной частотой (рис.S1). Однако основная частота вибраций не зависит ни от абсолютного, ни от относительного размера самца-победителя, то есть эффективный сигнал обладает чётким и хорошо выделимым инвариантом формы. Размер самцов также не влияет на длительность вибраций.
Если «дрожательные» демонстрации рис.1 представляют собой обычный визуальный сигнал, то квакши будут использовать его всегда или предпочтительно в те моме7нты, когда их видит партнёр. Однако они продуцировали данные демонстрации не только когда оппонент был «лицом к лицу» с ними, но и тогда, когда были ориентированы прочь от демонстратора либо частично закрыты листвой. Значит, вибрация как минимум также или более значима, чем специфические телодвижения квакши.
Далее, вибрация субстрата сопровождает все 3 основных крика квакш (рис.3), поскольку при издавании каждого крика тело характерным образом дёргается и бьётся о субстрат. Однако акустическая форма этих вибраций иная.
Чтобы показать, что специфическая демонстрация Х действительно представляет собой сигнал и продуцируется животными именно для коммуникативных целей, нужно выполнить своего рода «триаду Коха»:
- выделить специфический инвариант формы сигнала, показать его стереотипное воспроизведение в соответствующей ситуации несмотря на связанный с этим риск (особенно если риск пропорционален эффективности демонстрации);
- показать, что на реципиента действует именно стереотипное воспроизведение данной демонстрации, что именно оно коррелирует со специфическим исходом данного взаимодействия, в отличие от собственных характеристик поведения участников, или как минимум, что демонстрация значимей и эффективней возможности непосредственного наблюдения животного за развитием ситуации;
- искусственно воспроизвести соответствующий инвариант формы сигнала, чтобы показать его действенность даже в случае, если тот «очищен» от всех индивидуальных и контекстуальных особенностей, обычно сопровождающих взаимодействие. Это покажет, что на оппонента влияет не индивидуальность противника, и не контекст, а сигнал и «синтаксис» его употребления как таковые.
Соответственно, для проверки того, действительно ли визуальный и вибрационный компонент «дрожательной» демонстрации квакш переносят значимую информацию, были поставлены опыты, где оба компонента сигнала воспроизводили искусственно и независимо варьировали друг от друга. Использовали электромагнитный шейкер и квакшу-робота, представляющего типичный облик и движения животного, для тестирования самцов по следующей схеме:
1. Контроль - нет вибрации, нет визуальной модели квакши;
2. Статичная модель квакши;
3. Одновременное предъявление визуального и вибрационного компонентов «дрожательной» демонстрации;
4. вибрационный сигнал со статичной моделью квакши, без визуального компонента;
5. Визуальный компонент «дрожательной» демонстрации без специфической вибрации субстрата;
6. Вибрационный белый шум, по продолжительности и амплитуде «подогнанный» к типичной вибрации, вместе со статичной моделью квакши.
Результаты опытов были красивыми и однозначными. Самцы отвечали развёртыванием агрессивного поведения и вибрационными сигналами в ответ на №№3-4, только развертыванием агрессивного поведения без вибрационных сигналов в ответ на демонстрацию одного визуального компонента, статичная модель квакши и вибрационный белый шум вообще не вызывали реакции (рис.4). Далее, самцы отвечали «дрожательными» демонстрациями лишь в ответ на сигнал, содержащий вибрацию в качестве одного из компонентов, но не в ответ на визуальный компонент в одиночку, что оставляет неясным коммуникативную функцию последнего. Характер ответной агрессии каждого самца был специфическим, а не общим ответом на вибрацию, что решает вопрос о коммуникативной функции последней.
Важно подчеркнуть большой разброс в параметрах агрессивного ответа квакш на визуальный компонент, и отсутствие такового в случае вибрационных сигналов. Первое несомненно связано с тем, что часть самцов не сразу могла воспринять сигнал, поскольку была ориентирована неудобным образом, или закрыта растительностью; вибрационный сигнал, распространяющийся по субстрату, не имеет этих ограничений.
Данное исследование - первое, показывающее использование вибрационных сигналов у древесных позвоночных. Другие виды, естественно, тоже могут использовать этот коммуникативный канал, тем более что как минимум, чувствительность к данного вида стимуляции присуща всем классам наземных позвоночных. По имеющимся на сегодня данным, наиболее вероятные кандидаты на использование вибрационных сигналов следующие:
- самцы хамелеона Chamaeleo calyptratus производят как минимум 3 чётко отличимых паттерна вибраций субстрата, аккомпанирующих очень слабому крику, который они издают в присутствии самки;
- самки южноазиатского вида квакши-филломедузы, Polypedates leucomystax ритмически постукивают лапкой по растительности около места размножения, в ответ на появление привлекательного самца. В обоих этих случаях вибрационный компонент сигнала, скорей всего, столь же существенен, но экспериментальной проверки ответа реципиента не производилось.
- у другого вида филломедуз, Phyllomedusa rohdei,описаны «визуальные демонстрации», в ходе которых победивший самец ориентируется по направлению к побеждённому, и мелко сотрясается своими телом вверх-вниз, что тоже может быть связано с выдачей вибрационных сигналов.
Также коммуникативно значимым может быть вибрационная составляющая визуальных и вокальных демонстраций разных видов, возникающая, когда кричащая особь специфическим образом сотрясает субстрат. В частности, 2 крика из трёх встречающихся в агрессивном контексте, также связаны с продуцированием специфических вибраций субстрата, которые рассматриваются в качестве потенциальных сигналов, дополнительных к «дрожательной демонстрации».