Эволюция размера мозга и социальность у хищных (Carnivora)

[crazy_zoologist]

Увеличение энцефализации, или увеличение объема мозга относительно массы тела, является повторяющейся темой в эволюции позвоночных. Здесь мы представляем обширную выборку относительных размеров мозга в ископаемых и современных таксонах млекопитающих отряда Carnivora (кошки, собаки, медведи, ласки и их родственники). Используя выбор модели по информационному критерию Акаике и данные по объему эндокраниальной области и массе тела для 289 видов (включая 125 ископаемых таксонов), мы документируем кладоспецифичные эволюционные преобразования в аллометриях энцефализации.

Эти эволюционные преобразования включают множественные независимые увеличения и уменьшения энцефализации в дополнение к удивительно статичной базальной аллометрии Carnivora, которая характеризует большую часть подотряда Feliformia и некоторые таксоны подотряда Caniformia на протяжении большей части их эволюционной истории, подчеркивая, что сложные процессы сформировали современное распределение энцефализации среди Carnivora.



Этот анализ также позволяет критически оценить гипотезу социального мозга (SBH), которая предсказывает тесную связь между социальностью и повышенной энцефализацией. Предыдущие анализы, основанные только на живых видах, по-видимому, подтверждали SBH в отношении Carnivora, но эти результаты полностью зависят от данных по современным Canidae (собакам). Включение ископаемых данных далее показывает, что не существует связи между социальностью и энцефализацией в Carnivora и что поддержка социальности как причинного фактора повышения энцефализации исчезает для этой клады.

Основываясь на концепции, что повышенная энцефализация представляет больше нейронов на единицу массы тела, что, в свою очередь, подразумевает более высокую потенциальную когнитивную функцию, часто предполагается, что повышенная энцефализация в некотором роде эквивалентна более высокому интеллекту (1, 2). Действительно, повышенная энцефализация была связана с большей поведенческой гибкостью и приспособляемостью к новым условиям (3-5) и наблюдалась в эволюции нескольких клад амниот, включая определенные подгруппы плотоядных (6, 7), приматов (8-10), китообразных (11) и птиц (12).

Тем не менее, поддержание мозга энергетически затратно, требуя по массе почти на порядок больше энергии, чем другие соматические ткани (13, 14), и было показано, что энцефализация уменьшается в ответ на снижение давления хищников (например, см. ссылку 15) и одомашнивание (например, см. ссылку 16), что предполагает селективные преимущества устранения избыточного объема мозга при снижении когнитивных требований.

Различные гипотезы пытались объяснить потенциальные выгоды, которые могли бы компенсировать стоимость повышенной энцефализации, включая компромиссы относительно других метаболически дорогих тканей (14, 17), ограничения, налагаемые базовой скоростью метаболизма (18) или ключевыми инновациями (11) и межвидовыми (19) или внутривидовыми (20) взаимодействиями. Однако из-за трудностей с измерением объемов мозга у вымерших таксонов (21) эти гипотезы часто основаны на небольшом количестве или вообще не основаны на данных из ископаемых останков.

Отряд млекопитающих Carnivora представляет собой модельную систему для изучения энцефализации, поскольку он обладает хорошо решенной филогенией (22-24), обширной выборкой ископаемых останков (25, 26), эндокраниальными объемами для большинства существующих таксонов (27-29), морфометрической моделью для оценки эндокраниальных объемов у ископаемых таксонов (21) и оценками массы тела у ископаемых таксонов (26, 30). В данной работе мы разрабатываем комплексный взгляд на эволюционную историю энцефализации у 289 наземных видов (включая 125 вымерших видов) Carnivora, предоставляя обширную выборку ископаемых и современных таксонов для обоих основных подкладов: Caniformia и Feliformia.

Выбор модели по информационному критерию Акаике (AIC) восстановил 4 оптимальные модели (OM) в пределах 2 единиц логарифмического правдоподобия наивысшей оценки (таблица 1). Существует широкое согласие между OM с различиями, в первую очередь, в оценках аллометрических наклонов. Наиболее заметной особенностью является базальная аллометрическая группировка Carnivora некошачьих кошачьих и стволовых псовых в 3 из 4 OM.

Наиболее поддерживаемая модель объединяет наклоны для кроновых Canidae (волки, лисы, шакалы и т. д.) и базальную аллометрию Carnivora, реконструируя увеличение энцефализации между параллельными аллометриями.

Вторая модель далее объединяет наклон Ursidae (медведей) с базальными аллометриями Carnivora и стволовых Canidae.

Третья модель не объединяет наклоны, реконструируя различные, но похожие наклоны для базальной аллометрии, венечных Canidae и Ursidae.

Четвертая модель не реконструирует базальную регрессию, а вместо этого объединяет наклоны для не-кошачьих фелиформных и стволовых и короновых Canidae, хотя пересечения стволовых собачьих и не-кошачьих фелиформных похожи.

В пределах Caniformia OM реконструирует различные аллометрии для Ursidae и вымерших Amphicyonidae («медведе-собаки») (рис. 1), отделяет венценосных псовых от их стволовой линии и демонстрирует независимые увеличения энцефализации для Ursidae, современных псовых и Musteloidea (скунсы, красная панда, ласки, еноты и родственные таксоны).

Независимо от того, обладают ли Ursidae и венценосные псовые идентичными или просто похожими наклонами, предполагаемые пересечения схожи, и поскольку оба независимо расходятся от базальной аллометрии, эти увеличения должны были быть независимо получены в каждой кладе. Параллельные аллометрии также реконструируются для «архаичных» и «современных» куньих, документируя аналогичное увеличение между этими группами.

Повышенная энцефализация у куньих, вероятно, отражает множественные трансформации среди субкладов, и было бы предпочтительнее идентифицировать параллельные изменения в монофилетических линиях, но небольшой размер выборки для ископаемых куньих в настоящее время исключает более тонкое разделение внутри группы.

Тем не менее, для 7 пар моделей, различающихся только разбором куньих по семействам [Mephitidae (скунсы), Mustelidae (ласки, выдры) и Procyonidae (еноты)] по сравнению с архаичными/современными разделами (см. текст SI), модели с отдельными семействами куньих в среднем показали 8,68 логарифмических единиц правдоподобия хуже, чем оптимальные модели, что убедительно подтверждает дихотомию архаичный/современный.

Примечательно, что ископаемые и современные Mephitidae сгруппированы с архаичными куньими; 7 моделей, разделяющих отдельную аллометрию мефитид, в среднем показали 2,95 логарифмических единиц правдоподобия хуже, чем соответствующие модели, включая скунсов с архаичными куньими. Поэтому важно отметить, что более низкая энцефализация у скунсов по сравнению с другими ныне живущими куньими (6) является сохранением, а не отменой предкового куньими состояния.

В отличие от динамического паттерна собачьих, все Feliformia [циветты, кошки, гиены, мангусты и мадагаскарские хищники (Eupleridae)], за исключением Felidae (кошки), соответствуют одной аллометрии (рис. 1). Четыре модели, разделяющие подклады кошачьих, в среднем дали 4,91 логарифмических единиц правдоподобия хуже, чем соответствующие модели, разделяющие только Felidae.

Кроме того, нет поддержки для дальнейшего разделения внутри Felidae; 9 моделей, разделяющих стволовых и коронных кошачьих, в среднем дали 3,10 логарифмических единиц правдоподобия хуже, чем соответствующие модели с одной аллометрией для Felidae. Таким образом, данные указывают на удивительно консервативное масштабирование размера мозга и тела для Feliformia.

OM реконструирует независимые и значительные увеличения энцефализации для Canidae, Ursidae и Musteloidea (38%, 39% и 55% соответственно; логарифмическое правдоподобие >3,0), в дополнение к 3 изменениям наклона от базальной аллометрии Carnivora: уменьшение для Amphicyonidae и Felidae и увеличение для архаичных куньих. Хотя амфициониды не имеют значительно меньшего мозга, чем таксоны в базальной регрессии (биномиальное P = 0,38, логарифмическое правдоподобие = 0,35), пересечение для этих регрессий (≈1,6 кг) значительно ниже минимальной массы тела амфиционид.

Тест Манна-Уитни масс тела, разделенных на меньший или больший, чем ожидалось, объем мозга, является значимым (1-хвостовое P = 0,034). Felidae значительно больше по размеру мозга, чем базальная аллометрия Carnivora (биномиальное P = 0,67, логарифмическое правдоподобие = 2,21), и пересечение приходится на большой конец наблюдаемой массы тела кошачьих (≈93 кг). Таким образом, хотя для обеих клад реконструируются схожие наклоны (таблица 1), Amphicyonidae отклоняют наклон таким образом, что более крупные виды демонстрируют более низкую энцефализацию, тогда как Felidae увеличивают энцефализацию среди более мелких таксонов (рис. 1). Архаичные куньи значительно менее энцефализированы, чем базальная аллометрия Carnivora (биномиальное P = 0,22, логарифмическое правдоподобие = 4,41). Их пересечение приходится выше диапазона массы тела архаичных куньих (≈41 кг), и поэтому увеличенный наклон представляет собой сниженную энцефализацию для более мелких архаичных куньих таксонов.

Эти хорошо решенные и хорошо поддержанные оптимальные модели энцефализации плотоядных позволяют оценить прогнозы, сделанные гипотезой социального мозга (SBH) (20). SBH предполагает, что групповая жизнь («социальность») увеличивает когнитивные требования к особям, оказывая селективное давление для повышенной энцефализации. Недавно Перес-Барберия и др. (31) обнаружили статистически значимые связи между большим, чем ожидалось, объемом мозга и социальностью для живых таксонов в 3 отрядах млекопитающих: приматы, плотоядные и парнокопытные.

Это представляет собой потенциальный объяснительный механизм для закономерностей, наблюдаемых в этом исследовании; например, живые псовые характеризуются относительно большим мозгом и высоко социальным поведением (7, 31), поэтому наблюдаемое увеличение энцефализации между стволовыми и коронными таксонами у Canidae может сигнализировать о происхождении сложного социального поведения в этой кладе.

Однако если социальность рассматривать как причинный фактор повышенной энцефализации у млекопитающих, то социальность также должна быть широко распространена среди куньих и медведей, которые демонстрируют повышение энцефализации, подобное Canidae. Вместо этого куньи преимущественно несоциальны, а все медведи ведут одиночный образ жизни.

Аналогично, в отличие от предсказаний SBH, повышенная энцефализация наблюдается у мелких кошек, однако эти таксоны являются почти исключительно одиночными. Кроме того, среди таксонов, включающих базальную аллометрию Carnivora, Hyaenidae и Herpestidae содержат как социальные, так и несоциальные виды. Тест Манна-Уитни, сравнивающий больший и меньший, чем ожидалось, объем мозга относительно базальной аллометрии с социальностью для гиен и мангустов, не является значимым (1-хвост P = 0,154; рис. S1 и S2).

Таким образом, SBH неадекватно объясняет эволюционную историю энцефализации у Carnivora. Использование SBH для современных Carnivora потребовало бы ряда неэкономных объяснений того, почему некоторые социальные таксоны не более энцефализованы, чем близкородственные одиночные таксоны, и почему некоторые группы, в которых наблюдаются массовые сдвиги к более высокой энцефализации, не демонстрируют сопутствующего увеличения частоты социальности.

Более детальное изучение данных по Carnivoran, представленных Перес-Барберией и др. (31), показывает, что только Canidae отвечают за статистическую значимость; повторный анализ тех же данных, но без псовых, устраняет значимость энцефализации-социальности для Carnivora (точный тест Фишера, P = 0,167).

Архитектура мозга и, следовательно, расширение определенных структур в мозге, несомненно, должны влиять на высшую когнитивную функцию и социальное поведение. Например, прореановая извилина была вовлечена в опосредование социального поведения среди псовых (32), и эта область претерпевает расширение, которое примерно соответствует времени сдвига к повышенной энцефализации у кроновых псовых (7, 33).

Однако данные неоднозначны относительно того, сыграло ли увеличение размера мозга прямую причинную роль в социальной эволюции псовых (изменяя вектор SBH) или же кроновые псовые просто переняли эволюцию более крупного мозга для улучшения своего социального поведения. В любом случае, ассоциация повышенной энцефализации и высокосоциального поведения, по-видимому, ограничивается Canidae среди современных Carnivora и не может быть обобщена на весь отряд.

Идея о том, что социальность сыграла причинную роль в расширении относительного размера мозга, недействительна для этой клады в целом, и социальные структуры для ископаемых плотоядных не могут быть выведены просто из аргументов относительного размера мозга.

Значительно увеличенная выборка данных о массе тела и эндокраниальном объеме, представленная здесь, особенно для ископаемых таксонов и Feliformia, документирует сложный набор эволюционных изменений в аллометриях энцефализации для Carnivora. Поскольку теперь доступны хорошо подтвержденные филогении, эти преобразования в масштабировании размера мозга и тела могут быть локализованы в определенных ветвях эволюционного древа Carnivora, документируя независимые увеличения и уменьшения энцефализации по всему отряду.

Более того, эта увеличенная выборка для ныне живущих и ископаемых Carnivora теперь предоставляет достаточно данных, чтобы позволить надежные проверки гипотез о потенциальных механизмах, лежащих в основе эволюции размера мозга, документируя, что для множественных увеличений и уменьшений размера мозга, наблюдаемых в ходе эволюционной истории этой клады, необходимо искать объяснения, отличные от социальности.

Мы собрали данные об эндокраниальном объеме и оценках массы тела для 289 видов, охватывающих весь отряд Carnivora. В общей сложности мы обследовали 164 современных и 125 ископаемых таксонов хищных (183 псовых и 106 кошачьих). Все данные по ископаемым Feliformia были новыми для этого исследования, и мы существенно расширили данные по ископаемым Caniformia, добавив дополнительные данные по 5 ранее описанным видам (6, 7) и добавив 23 вида, не включенных в предыдущие анализы.

Эндокраниальный объем близко соответствует фактическому объему мозга у большинства современных млекопитающих, включая Carnivora (1, 27, 34), что позволяет точно представить объемы мозга среди современных таксонов, а также провести прямое сравнение с ископаемыми таксонами. Данные по эндокраниальному объему для современных таксонов были взяты в основном из литературы (27-29), дополнены оценками для 13 современных видов с использованием морфометрической модели, которая оценивает эндокраниальный объем по 3 внешним измерениям нейрокраниума (21).

Оценки эндокраниального объема для ископаемых таксонов были получены в первую очередь из применения этой модели к ископаемым образцам черепа. Эти данные были дополнены оценками объема, полученными из прямых объемных измерений ископаемых эндокраниальных слепков (1, 35-37) и из одного виртуального эндокраниального слепка, рассчитанного с помощью компьютерных томографических сканов для ископаемого медведя Ursus deningeri (38).

Оценки массы тела для существующих таксонов были получены в первую очередь из всемирного компендиума масс тела взрослых млекопитающих (39). Данные о массе тела для ископаемых таксонов были получены из базы данных неогена Старого Света (NOW) (40) или были рассчитаны из измерений нижнего первого моляра (30) или длины основания черепа (41). Данные об эндокраниальном объеме и массе тела приведены в таблице S1.

Для проверки гипотез эволюции аллометрий энцефализации мы построили составную кладограмму Carnivora, синтезированную из многочисленных филогенетических анализов, выполненных на этой кладе (например, см. ссылки 22 и 24 и рис. S3). Мы явно протестировали модели изменения аллометрий энцефализации относительно этой филогении. Каждая эволюционная модель затем представляет собой уникальную конфигурацию аллометрий в филогении.

При рассмотрении эволюции этих масштабных отношений в филогении наиболее экономичной моделью для любого набора таксонов всегда является одиночная аллометрия (рис. 2B). Затем мы сравнили модели с более сложными структурами, рассматривая аллометрические регрессии как признаки, развивающиеся в соответствии с ветвящейся моделью филогении (например, см. ссылку 7 и рис. 2C).

При оценке более сложных моделей мы затем объединили наклоны (т. е. определили параллельные наклоны) для аллометрий таксонов, смежных друг с другом на кладограмме, рассматривая точку пересечения как развивающийся признак (рис. 2D). Модели с множественной аллометрией могут описывать энцефализацию более точно, чем одиночная аллометрия для всех Carnivora, и увеличение числа регрессий имело тенденцию к снижению общей остаточной дисперсии, поскольку группы связанных таксонов описываются более точно настроенными масштабными отношениями.

Однако это снижение было достигнуто за счет увеличения общей сложности модели (42-44). При гипотезе параллельных регрессий для каждой индивидуальной регрессии подбирался субоптимальный наклон, что увеличивало общую остаточную дисперсию, но одновременно уменьшало количество оцениваемых параметров. Мы оценили наклон и значения пересечения для аллометрий энцефализации плотоядных животных, используя регрессию по большой оси (тип II) (45), следуя методам, подробно описанным в предыдущих анализах (46, 47).

Мы вычислили правдоподобия модели, используя скорректированный по малой выборке информационный критерий Акаике (AICc), следуя ссылкам 7, 43, 44 и 48. AICc оптимизирует качество соответствия модели данным, одновременно включая штрафы за повышенную сложность модели. Из теории нормального распределения, различия логарифмического правдоподобия >2 можно интерпретировать как выходящие за пределы доверительных пределов 2 стандартных отклонений (SD) (43, 49, 50), и поэтому мы принимаем эту точку в качестве точки отсечения для значимых различий в поддержке между моделями.

Для каждой структуры модели мы вычислили значения параметров, которые максимизировали вероятность (50, 51), начиная с самой экономной одиночной модели All-Carnivora (включающей все таксоны хищных на протяжении всей истории этой клады). Затем были итеративно протестированы множественные модели аллометрии и модели, объединяющие наклоны для формирования параллельных регрессий, по всему диапазону наблюдаемых наклонов, и значение наклона, которое минимизировало общую остаточную дисперсию (сумму остаточной дисперсии для всех таксонов комбинированного наклона), было предложено в качестве наклона для набора комбинированных аллометрий.

Всего мы протестировали 137 различных моделей эволюционных изменений в аллометриях энцефализации. Описания моделей, значения параметров наклона и отсекателя для каждой реконструированной аллометрии, баллы AICc и перемасштабированные логарифмические правдоподобия моделей приведены в таблице S2.Сравнение степени энцефализации по аллометриям.

Сравнение степени энцефализации по аллометриям является простым, когда наклоны равны; вычисляется разница в пересечениях (например, 1), которую можно легко преобразовать в процентное изменение. Среди OM было 3 таких сдвига в пересечениях между параллельными аллометриями энцефализации, все они увеличиваются: Ursidae и Canidae относительно базальной аллометрии Carnivora и современные Musteloidea относительно архаичных куньих.

Однако дифференциация пересечений недействительна для аллометрий с разными наклонами; уменьшение наклона для одной регрессии относительно другой снижает энцефализацию для таксонов с большим телом и/или увеличивает ее для таксонов с малым телом, в зависимости от положения пересечения аллометрий. Обратное справедливо для увеличения наклона. В 3 случаях OM реконструирует изменения наклонов из базальной аллометрии хищных: Amphicyonidae, Felidae и архаичные Musteloidea.

Мы рассчитали ожидаемые объемы мозга для таксонов в каждой группе, которые показали трансформацию относительно базовой аллометрии для этой клады. Для 3 сдвигов в пересечениях с параллельными наклонами мы сравнили членов производной группы относительно плезиоморфной аллометрии (например, современных куньих относительно архаичных куньих). Каждое из 3 изменений наклона включало трансформации из базальной аллометрии хищных, и эта аллометрия использовалась в качестве базовой линии.

Мы подсчитали наблюдаемые объемы мозга больше, чем ожидалось, и меньше, чем ожидалось, относительно базовой аллометрии, кодируя больше, чем ожидалось, как 1 и меньше, чем ожидалось, как 0, и мы рассчитали биномиальную пропорцию большего мозга. Пропорция менее 0,5 указывает на избыток меньших, чем ожидалось, объемов мозга или общее снижение энцефализации, а для долей более 0,5 верно обратное.

Мы вычислили логарифмическую разницу правдоподобия между (i) наблюдаемой долей и (ii) долей 0,5 (48, 50), проверяя гипотезу о том, что члены производных групп значительно выше или ниже базовой аллометрии, и, следовательно, было ли значительное увеличение или уменьшение степени энцефализации, связанной с трансформацией в аллометрии энцефализации.

Благодарности:

Мы благодарим W. Simpson, W. Stanley, J. Meng, C. Norris, J. Galkin, R. Purdy, W. Joyce, D. Brinkman, M. Benoit, P. Tassy, ​​C. Sagne, A. Currant, X. Wang, S. McLeod и G. Takeuchi за доступ к коллекциям, а также M. Spaulding, G. Bever и D. Azzolini за помощь в сборе данных. P. Wagner, A. Wyss, M. Norell и 2 анонимных рецензентов улучшили рукопись, предоставив полезные комментарии. Этот проект был поддержан Национальным научным фондом, исследовательскими грантами Американского музея естественной истории (DEB-0608208 для J.A.F. и DEB-0614098 для J.J.F.), стипендией Brown Family Foundation Graduate Fellowship и Обществом стипендиатов Мичиганского университета.

© Перевод Безумного Зоолога (Crazy Zoologist) статьи Джона А. Финарелли и Джона Дж. Флинна - "Brain-size evolution and sociality in Carnivora" ("Эволюция размера мозга и социальность у хищных").