Эта церковь одна из старейших в городе. После указа императрицы Екатерины Великой в 1771 году о запрете хоронить усопших около городских церквей, погосты были вынесены за пределы городов. В Лебедяни кладбище было организовано в 1773 году на выгоне за рекой Городянкой. А в 1775 году там была освящена деревянная церковь Преображения Господня, которую перенесли сюда из упраздненного Лебедянского девичьего Преображенского монастыря. Но к началу 19 века храм обветшал, на его месте была построена теплая кладбищенская церковь.
Построена она на средства купца второй гильдии Ивана Ефимовича Игумнова, на месте старой деревянной церкви. Освящена была в 1812 году. С тех пор действует без перерыва, даже в годы Советской власти это была единственная на протяжении второй половины 20-го века церковь, которая проводила службы на территории Лебедяни.
Рядом с церковью нашел свой последний приют и ее благодетель - купец Иван Игумнов, его семья на несколько поколений. Именно этот род дал жизнь знаменитому музыканту Константину Игумнову, известному не только в России, но и зарубежом.